После победы над Таносом мир пытается вернуться к нормальной жизни. Миллиарды исчезнувших людей вернулись, государствам приходится заново решать вопросы границ и жилья, а Сэм Уилсон получает от постаревшего Стива Роджерса щит Капитана Америки. Сэм не уверен, что имеет право занять место своего друга. Он передаёт щит государству и продолжает выполнять задания как Сокол. Одновременно ему приходится заниматься семейными проблемами. Его сестра Сара пытается сохранить семейный бизнес и старую лодку родителей. Сэм хочет помочь, но быстро понимает, что известность супергероя не решает обычных финансовых трудностей. Баки Барнс тоже пытается начать новую жизнь. После десятилетий, проведённых в роли Зимнего Солдата, он больше не находится под чужим контролем. Но воспоминания о совершённых убийствах никуда не исчезли. Баки посещает психолога и пытается исправить хотя бы часть последствий собственного прошлого. В это время власти объявляют нового Капитана Америку. Щит получает Джон Уокер, опытный военный, которому поручают продолжить дело Стива Роджерса. Сэм болезненно воспринимает это решение. Но времени разбираться с собственными чувствами почти нет. В Европе появляется группировка «Разрушители флагов». Её участники считают, что мир был справедливее в годы после исчезновения половины населения. Теперь они выступают против восстановления прежних границ и существующего порядка. Особую опасность представляет их лидер Карли Моргентау. Сэм и Баки обнаруживают, что некоторые члены группировки обладают сверхчеловеческой силой. След приводит их к сыворотке суперсолдата. Чтобы выяснить её происхождение, Баки предлагает обратиться к человеку, который хорошо знает преступный мир. Им оказывается Гельмут Земо. Когда-то он разрушил Мстителей изнутри и оказался в тюрьме. Теперь Сэму и Баки приходится временно сотрудничать с бывшим врагом. Поиски приводят их в Мадрипур. Там они встречают Шэрон Картер, которая после событий прошлого больше не живёт прежней жизнью. Она помогает им выйти на людей, связанных с новой сывороткой. Параллельно Джон Уокер пытается доказать, что достоин носить щит. Он привык выполнять приказы и добиваться результата, но роль Капитана Америки требует от него значительно большего. Столкновение с «Разрушителями флагов» усиливает давление и заставляет Уокера принимать всё более жёсткие решения. Сэм и Баки вынуждены разобраться не только с новой угрозой. Один должен решить, что для него означает наследие Стива Роджерса. Другому приходится окончательно отделить себя от Зимнего Солдата. А щит Капитана Америки становится символом, за право носить который недостаточно обладать силой или получить разрешение правительства.
